- Castril se remonta a la época de dominación púnica en la comarca.
- El historiador Tito Livio escribió que aquí fue derrotado y murió el general cartaginés Amílcar Barca.
- Los romanos fueron los primeros que utilizaron su famosa peña como protección para un campamento militar que luego se convertiría en villa.
- De hecho, su nombre podría derivarse del término latino "castro" («campamento»).
- Durante la dominación musulmana se convirtió en una ciudad fortificada y fue bautizada como Hisn («castillo») de Qastal.
- Al-Zuhri, geógrafo granadino, la describe como «una fortaleza en cuyo patio había una gran piedra lisa de la que brotaba tal cantidad de agua que podría mover ocho piedras de molino».
- Desde 1319 fue asediada por los cristianos, y fue cambiando de manos en varias ocasiones hasta la conquista definitiva en 1489 por parte de los Reyes Católicos.
- Tras la Reconquista por los Reyes Católicos a finales del siglo XV, fue ejemplo de convivencia entre las culturas musulmana, cristiana y judía.
- En 1490 la casa de Zafra, regentada por don Hernando de Zafra, obtuvo el señorío de Castril y una Carta Puebla que le permitía repoblar el lugar tras la expulsión de los moriscos.
- En este momento, se levantaron las casas, la iglesia y los edificios que dieron forman al actual municipio.
- Se le concedió el lema de Muy noble y leal villa de Castril de la Peña
- De gran riqueza forestal, la política maderera desde Felipe II hasta la primera mitad del siglo XX acabó con gran parte de sus bosques.
- En el siglo XIX el pueblo fue incendiado por las tropas napoleónicas
- En las Guerras Carlistas, disputándose en su término municipal la batalla del Llano de los Tubos en 1838.
- En los años 2000 el Premio Nobel de Literatura José Saramago fue nombrado Hijo Predilecto del pueblo, del que era natural su esposa, Pilar del Río, así como Hijo Adoptivo de la Provincia de Granada